Evaluación del riesgo de malignidad en los nódulos tiroideos utilizando un modelo práctico de predicción de ultrasonido : «Alpha Score»
Mena Glenn1, Benavides Raul1, Villagomez Rocio1, Muñoz Marco1, Mena Bucheli Santiago1, Mosquera Mariela1, Guerrero Rosa2
1ALPHA Image, Radiology and Interventionism Institute, Quito, Ecuador
2Axxis Pathology Laboratory, Quito, Ecuador
Abstracto
Objetivo: El objetivo de este estudio fue desarrollar un modelo predictor simple para diagnosticar neoplasias malignas mediante el uso de características ecográficas de nódulos tiroideos y la asociación con el diagnóstico citopatológico obtenido por aspiración con aguja fina. Materiales y Métodos: El likelihood de la neoplasia maligna de las características de ultrasonido se evaluó en nódulos tiroideos obtenidos por biopsia por aspiración con aguja fina (FNAB) de acuerdo con los hallazgos citopatológicos reportados utilizando el Sistema Be-thesda . Se desarrolló una puntuación en función de la presencia de cada característica ul-trasonémica evaluada. Resultados: Se evaluaron 429 nódulos, 103 (24%) fueron malignos. Las siguientes características ecográficas se asociaron con la ma- lignancy, según elanálisis de regresión logis tic y se les asignó una puntuación de 0, +1, +2 dependiendo de la presencia o ausencia de cada una: hipoe-cogenicidad, apariencia sólida, márgenes irregulares, microcalcificaciones, ausencia de un halo, diámetro de ≥10 mm y vascular intranodular fbajo. El área de la curva del modelo propuesto fue de 0,900, lo que demuestra su capacidad predictiva. Se establecieron 4 categorías de riesgo en función de la puntuación obtenida. Los nódulos ma-lignantes obtuvieron una puntuación más alta que los nódulos benignos (7,24 ± 1,87 frente a 3,74
± 1.83). Conclusiones: El modelo predictivo propuesto demostró ser útil y fácil de aplicar al estratificar el riesgo de nódulo tiroideo de neoplasia maligna utilizando las características presentadas en los Estados Unidos y aplicando la propuesta categorías de riesgo para aumentar la precisión en la selección de nódulos que deben estudiarse con PAAF.
Palabras clave
Nódulos tiroideos, cáncer de tiroides, ultrasonido, aguja fina, biopsia
1. Introducción
La incidencia de cáncer de tiroides ha aumentado en los últimos años. El aumento de su detección se debe principalmente al uso de métodos de diagnóstico como la ecografía (US)
[1] [2] [3]. El diagnóstico y el tratamiento tempranos han tenido un impacto en la reducción de las tasas de mortalidad. La tasa de mortalidad mundial también ha experimentado una disminución. Durante 2010 en la mayoría de los países, las tasas de mortalidad según sexo se situaron entre 0,20 y 0,40 entre los hombres, y 0,20 y 0,60 en las mujeres. Sin embargo, la mortalidad en mujeres que vivían en Ecuador, Colombia e Israel fue superior a 0,60/100.000 [2].
La evaluación ecográfica de los nódulos tiroideos sigue siendo el examen más importante para el enfoque diagnóstico debido a su capacidad de detectar nódulos tiroideos potencialmente ma- lignant a menudo no palpables e insospechados. Hasta el 67% de la población puede presentar un nódulo tiroideo, sin embargo, menos del 10% son malignos [4] [5].
Durante la última década, diversos autores, asociaciones y sociedades internacionales han propuesto sistemas para la categorización ultrasonográfica de los nódulos tiroideos con el fin de clasificar, seleccionar y detectar lesiones potencialmente malignas que requieren confirmación a través de biopsia por aspiración con aguja fina (PAAF) [5] [6].
Al igual que BI-RADS, algunos de estos modelos propuestos tienen como objetivo estratificar, estabilizar y facilitar la comunicación de resultados entre radiólogos y clínicos para iniciar el tratamiento de lesiones malignas o realizar un FNAB y comenzar el seguimiento de las leiones sospechosas intermedias [7] .
Numerosos autores han presentado diferentes TIRADS (Thyroid Reporting and Data System) que habían sido validados entre una amplia variedad de población. Sin embargo, estos sistemas son a menudo criticados debido a su falta de practicidad o reproducibilidad, por esta razón ninguno de los sistemas de clasificación tiradses actuales ha sido universalmente aceptado [4] [8] [9] [10].
El objetivo de este estudio fue desarrollar un modelo predictor diagnóstico basado en las características cualitativasde los nódulos tiroideos sometidos a FNAB, con el fin de discriminar entre nódulos benignos y nódulos sospechosos de malignidad.
2. Materiales y métodos
2.1. Diseño del estudio y población
Este estudio retrospectivo se realizó en 429 nódulos tiroideos que se sometieron a FNAB guiado por Estados Unidos durante enero de 2014 a noviembre de 2017 en nuestro instituto de imágenes (ALPHA Imagen, Quito, Ecuador) que es un centro de referencia terciario que recibe pacientes de salud veral. instituciones de todo el país.
El presente trabajo modificó y mejoró la clasificación inicial propuesta por uno de nuestros coautores, previamente presentada en 2014 como un estudio retrospectivo de 1135 nódulos tiroideos analizados en nuestro centro y publicado como parte de una tesis de disertación ra-dio-diagnóstica en el Instituto de Postgrado de la Universidad Central del Ecuador (Mosquera M. & Luzuriaga M., 2014).
Este estudio fue aprobado por nuestra junta de revisión institucional. Se obtuvo el consentimiento informado para el FNAB de todos los sujetos. No se determinó que se incluyera un tamaño nodular mínimo como parte de este estudio.
Los resultados histopatológicos de las muestras obtenidas por FNAB fueron reportados de acuerdo con el sistema de clasificación de Bethesda [11]. Los nódulos se incluyeron en este estudio si tenían un diagnóstico citopatológico maligno confirmado (categoría V o VI). Los nódulos control debían tener un diagnóstico benigno confirmado para ser incluidos y fueron seleccionados aleatoriamente entre 429 muestras obtenidas durante este período. Se excluyeron los nódulos tiroideos con diagnóstico indeterminado (categorías I, III y IV), así como los pacientes menores de 18 años y la información incompleta o los datos faltantes.
2.2. Evaluación de ultrasonido y procedimiento FNAB guiado por los Estados Unidos
Los exámenes de los Estados Unidos y el FNAB guiado por los Estados Unidos fueron realizados por un experto en radiolo-gist (20 años de experiencia) y tres radiólogos con menos de 10 años de experiencia bajo la supervisión de un experto.
El examen de tiroides US se realizó con un transductor de alta frecuencia de 10 a 14 MHz (modelo MINDRAY, DC8) provisto de imágenes de alta resolución en 2D, armónicos tisulares, Doppler de color y potencia, Doppler espectral y elastografía de deformación. La PAAF guiada por los Estados Unidos en tiempo real se realizó con una aguja de 23 G de 11/4 de pulgada de largo en un sistema de aspiración al vacío (MD) de 20 ml. TECNOLOGÍA)
Los hallazgos de ultrasonido fueron reportados y clasificados instantáneamente por el radiólogo en el formulario electrónico. Los nódulos fueron evaluados y clasificados según la presencia o ausencia (Sí vs. No) de las siguientes características propuestas en nuestro Modelo Predictor de Ultrasonido Tiroideo (ALPHA Score) y a la practicidad encontrada con este método (Tabla 1). También se registraron características estadounidenses de la puntuación ACR-TIRADS 2017 [12].
Tabla 1. Características de ultrasonido sospechosas utilizadas para crear el modelo predictor de malignidad en nódulos tiroideos (ALPHA SCORE).
FUNCIÓN DE NÓDULOS DE EE. UU. | DEFINICIÓN | REFERENCIA |
HIPOECOICO |
Hipoecogenicidad inferior al parénquima tiroideo. Incluye hipoecogenicidad leve (inferior al parénquima tiroideo pero más alto que el músculo de correa que lo rodea), hipoecogenicidad moderada (similar al músculo que lo rodea), hipoecogenicidad marcada (más alto que el músculo circundante. No se incluye la hipoecogenicidad asociada al refuerzo acústico posterior. |
|
SÓLIDO | Más del 90% de la consistencia del nódulo es sólida. | [16] |
MÁRGENES IRREGULARES | Márgenes irregulares o lobulados. No se puede ver ninguna demarcación en más del 50% de los límites del nódulo. | [8] [10] [15] |
AUSENCIA DE UN HALO | Halo hipoecogénico no identificable que rodea el nódulo o el parénquima. | [4] [18] |
DIÁMETRO ≥ 10 MM | Tamaño del diámetro del nódulo superior a 10 milímetros en el sistema decimal. | [19] |
MICROCALCIFICACIONES | Puntos hiperecogénicos internos o periféricos inferiores a 2 mm con/sin sombra acústica. No se incluyen los tejidos asociados o sumergidos en líquido o coloidal. | [17] [20] |
CENTRAL
FLUJO/FLUJO VASCULAR INTRANODULAR |
Cualquier grado de flujo vascular intranodular presente. |
Las muestras de PAAF fueron fijadas, etiquetadas y enviadas al patólogo en un laboratorio único (Laboratorios de Medicina Axxis, Quito, Ecuador). El análisis de muestras histopatológicas fue realizado por 3 patólogos expertos. Los resultados fueron re-portados usando el Sistema Bethesda para reportar citopatología tiroidea (2011) [13].
2.3. Análisis S tatistical
La primera etapa de análisis se realizó en una muestra de 429 nódulos. Las variables continuas se describen como una desviación estándar media (DE). La distribución de la frecuencia de malignidad entre los grupos y las características de EE.UU. se compararon mediante la prueba chi-cuadrada (X2) y la prueba exacta de Fisher.
Se aplicó un análisis de regresión logística univariada para estimar la asociación de cada característica usada y los hallazgos citopatológicos para obtener un predictor de probabilidad. El odds ratio (OR) se calculó con un intervalo de confianza del 95% (IC) para cada característica de EE. UU. La segunda etapa de este estudio consistió en un análisis pareado con unamuestra seleccionada de nódulos malignos (casos) y benignos (controles) confirmados. También se aplicó un análisis univariado y un modelo de regresión logística .
El modelo de predicción y el diseño de la puntuación utilizaron el OR de cada característica de EE.UU. obtenida previamente por elanálisis del modelo de regresión loística. Se asignaron diferentes valores a cada característica (0, 1, 2) y la puntuación final permitió una mayor clasificación del nódulo en función del riesgo estimado. También se obtuvo la curva cha- racterística de funcionamiento del receptor (ROC) (IC 95%).
Para todos los análisis estadísticos, se utilizó el software estadístico SAS Univer- sity Edition (versión 6p.2/6p.2.688de4662a09-1-1; SAS Institute Inc., Cary, NC, Estados Unidos). Se asumió significación estadística con un valor de p inferior a 0,05.
3. Resultados
Entre los 429 nódulos evaluados, 326 (76%) fueron clasificados como benignos y 103 (24%) como malignos según los resultados citopatológicos. En la Tabla 2 se resumen los principales resultados demográficos, así como los resultados de las aletas de ultrasonido. La edad media de los pacientes fue de 53,9 años ±14,7 (rango entre 18 y 87 años). No hubo diferencias estadísticas significativas entre el sexo y la di- agnosis citopatológica (p = 0,556).
Los nódulos malignos obtuvieron valores significativamente más altos cuando los siguientes hallazgos de EE.UU. estuvieron presentes: hipoecogenicidad, márgenes sólidos, irregulares, ausencia de halo (p < 0,001). El análisis bivariado demostró la asociación entre cada característica de EE.UU. y la probabilidadde malignidad como lo demuestran los resultados citopatológicos.
En el análisis posterior en el grupo de casos pareados (casos/controles), utilizando un modelo de regresión logística, se asociaron las mismas características ultrasonográficas con la mayor o menor probabilidad de malignidad y se determinó la asociación independiente de estos como predictores de malignidad basados en el patrones ecográficos que mostraron significación (p < 0,001).
Tabla 2. Análisis estadístico.
PARÁMETRO |
Benigno (II) |
Maligno (V-VI) |
Total |
O (IC 95%) |
Valor de P |
REGRESIÓN LOGÍSTICA |
SUBANÁLISIS PAREADO
(103 casos frente a 103 controles) (I O%) Valor P LOGISTIC C 95 REGRESSIO |
PUNTUACIÓN N |
PACIENTES (NÓDULOS)
326 (62,14%) 103 (24%) 429 – – —
|
Edad (AÑOS) –
Mediana 56 ± 14,1 46,1 ± 13,9 – – – – –
GÉNERO
M 60 (18,4%) 16 (15,53%) 76 – – – –
F 266 (81.6%) 87 (84.47%) 353 – – CARACTERÍSTICAS DE EE. UU.
Figura 1. Diagrama de caja y curva de características de funcionamiento receptoras (ROC). (A) Puntuación obtenida utilizando el modelo predictor basado en características usadas y resultados histopatológicos según el sistema de Bethesda. (B) Se obtuvo la curva ROC para determinar el cu- toff con mayor sensibilidad y especificidad para la estratificación de riesgo propuesta en la puntuación.
Figura 2. Características de ultrasonido de puntuación ALPHA: Consistencia sólida (+2 punto), Márgenes irregulares (+2p), Microcalcificaciones (+2p), Apariencia hipoecoica (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p), Flujo vascular central (+1 p). © Propiedad de las imágenes de alpha Image, Radiología e Instituto de Intervencionismo, Quito, Ecuador. (A) Flujo central (+1p). TOTAL 1/10; (B) Caudal central (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 2/10; (C) Márgenes irregulares (+2p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 3/10; (D) Consistencia sólida (+2p), Flujo central (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 4/10; (E) Consistencia sólida (+2p), Ap- pearance hipoecoico (+1p), Flujo central (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 5/10; (F) Consistencia sólida (+2p), Aspecto hipoecoico (+1p), Ausencia de halo (+1p)Flujo central (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 6/10; (G) Consistencia sólida (+2p), Márgenes irregulares (+2p), Aspecto hipoecoico (+1p), Flujo central (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 7/10; (H) Consistencia sólida (+2p), Márgenes irregulares (+2p), Aspecto hipoecoico (+1p), Ausencia de halo (+1p), Flujo central (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 8/10; (I) Consistencia sólida (+2p), Márgenes irregulares (+2p), Microcalcificaciones (+2p) Aspecto hipoecoico (+1p), Ausencia de halo (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p). TOTAL 9/10; (J) Consistencia sólida (+2p), Márgenes irregulares (+2p), Microcalcificaciones (+2p) Aspecto hipoecoico (+1p), Ausencia de halo (+1p), Diámetro ≥ 10 mm (+1p), Flujo central (+1p). TOTAL 10/10.
moderadamente sospechoso de malignidad fue 7, que fue la puntuación media ob- mantenida por nódulos malignos segúnel sistema Bet hesda. De lo contrario, los nódulos que asustaban de 0 a 1 se clasificaron como benignos (Tabla 3).
Posteriormente, se realizó un subanálisis buscando comparar la puntuación obtenida por
nódulos utilizando el ACR TIRADS 2017 y nuestro examen de los mismos nódulos con nuestro sistema de puntuación. Se determinó que los nódulos clasificados como altamente sospechosos de malignidad obtuvieron una puntuación de 4,4 (±0,62) utilizando ACR TI-RADS, mientras que los de modificación y baja sospecha fueronde 3,6 (±0,79) y 2,5 (±0,91) respectivamente. Por otro lado, los nódulos benignos obtuvieron 1,8 (±0,66) con la puntuación ACR TI-RADS (Figura 3).
|
Mesa 3. Riesgo estratificación Categorías para tiroides Nódulos propuesto por el ALFA Puntuación según Para Nos evaluación.
(E: 89%)
(S: 1.94% E: 63%)
(S: 35% E: 56%)
(S: 63% E: 91%)
Figura 3. Distribución de nódulos clasificados según categorías de riesgo de ALPHA Score (eje X) y la puntuación respectiva obtenida mediante ACR-TIRADS 2017 (eje Y). Categorías de riesgo:
- benigno, (B) Baja sospecha de malignidad, (C) Sospecha moderada de neoplasia maligna (D) Alta sospecha de malignidad.
4. Discusión
Este estudio permitió observar la asociación entre un nuevo sistema de puntuación estadounidense (Alpha Score) y la probabilidad de malignidad. Dado que el uso actual de US ha aumentado la detección de productostiroideos, los procedimientos de PAAF para excluir la neoplasia maligna también habían aumentado [23] [24].
La familiaridad limitada de los sistemas de clasificación tiradsianos y otros modelos de predicción entre los médicos podría conducir a un uso excesivo de los FNAB, mientras que al mismo tiempo el exceso de publicaciones de TIRADS puede haber generado confusión sobre el enfoque y la optimización de los resultados de la FNAB como examen diagnóstico.
Si bien es cierto que varias guías internacionales se centran en la ecografía de la evaluación del nódulo tiroideo antes de decidir si aspirarlo o no, varios autores coinciden en que se necesitan pautas alternativas mejores y más fáciles para facilitar la comunicación entre pacientes y médicos [10].
Sin embargo, TIRADS se desarrolló en base a BI-RADS, un conocido sistema de clasificación que ha sido generalizado por el Colegio Americano de Radiología (ACR) y aplicado inicialmente a las imágenes mamarias y fue diseñado para estandarizar los informes y el lenguaje radiográfico, facilitar la evaluación, reducir el número de biopsias y sugerir un conducta terapéutica. Sin embargo, las categorías intermedias siguen siendo un desafío porque el tratamiento generalmente incluye el seguimiento de imágenes y la confirmación a través de biopsia [9] [10] [25]. De hecho, la categoría IV de BI-RADS y TIRADS y sus subclasificaciones A, B y C han generado muchas críticas sobre su aplicación, reproducibilidad y eficacia diagnóstica, en además de generar un aumento significativo en el tiempo de diagnóstico para la selección y aplicación de la puntuación.
Durante los últimos años, varios autores han centrado su investigación en reducir la fiabilidad y precisión de los TIRADS más utilizados. En 2014, en Francia, Moifo et al. utilizó el TIRADS modificado por Russ (2013) con el objetivo de evaluar la gravedad predictiva de la neoplasia maligna de la misma. Los resultados presentados en su estudio justificaron la clasificación propuesta y también analizaron 4 de las características ecográficas que demostraron una mayor asociación con neoplasias malignas como márgenes irregulares (OR: 22,4), nódulos más anchos que más altos (OR: 19,5), microcalcificaciones ( OR: 15.2) y marcada hipoecogenicidad (OR: 12.7), valores que son muy similares a nuestros hallazgos, sin embargo, los autores concluyeron que se necesita más evidencia para garantizar una aplicación más amplia [14] [16] [26].. Este trasfondo es interesante porque, como Kwak et al. declararon en su trabajo en 2011, una sola característica de ultrasonido con una mayor asociación (OR) correlate más fuerte con malignidad en lugar de dos características menores juntas [10].
En 2017, en Brasil, Delfim et al. presentó un nuevo TIRADS modificado después de ana-
Lisando el poder predictivo de 23 características de ultrasonido con notables resultados que mostraron al menos 9 características altamente asociadas con la malignidad utilizando un análisis bivariado que no pudo permanecer como predictores significativos después de análisis multivariante. Entre estas características se encuentran: forma no ovoide, macrocalficaciones, ausencia de un halo, halo regular/irregular-grueso, coloide cristalino, hiperecogenicidad y appearance espongiforme, mientras que un margen borroso se asoció negativamente con la probabilidad de malignidad. Sólo la ausencia de un halo demostró ser una característica predictora dependiente después del análisis de regresión logística, mientras que la vascularización nodular y sus criterios deben reformularse en investigaciones adicionales a pesar de la evidencia presentada en otros estudios [4] [18] [20].
Como se presenta en estudios de autores como Horvath et al. , Russ et al. y otros,
Sistemas de puntuación que estratifican el riesgo en 5 o más categorías, generalmente se encuentra una mayor frecuencia de malignidad entre las categorías de riesgo intermedio a alto (TIRADS 3, 4A, 4B). Esta tendencia también estuvo presente en nuestro estudio, pero solo utilizamos 4 categorías de riesgo, de las cuales las 2 primeras fueron muy específicas para excluir la malig-nancy.
En este sentido, nuestros hallazgos nos permitieron inferir que la mayoría de los casos de neoplasia maligna prevalecerán con los patrones de neoplasia maligna más comunes que conducen a la decisión.
para realizar una PAAF. Esta interpretación debe tomarse con precaución porque, según un estudio multicéntrico realizado en Corea, el 7,3% de los nódulos malignos no presentaron ninguna característica sospechosa en el ultrasonido [17].. Este último estudio mencionado no necesariamente se relaciona con nuestra experiencia y posiblemente entre otros au- thors, que están de acuerdo en que todos los nódulos malignos suelen presentar una amplia variedad de predictores estadounidenses.
Una limitación de este estudio fue el número de nódulos incluidos (sesgo de selección), a pesar de que la distribución de los resultados malignos y benignos son similares a otros estudios, se excluyeron los nódulos múltiples y se excluyeron los resultados clasificados como Bethesda I, III y IV, que sin duda merecerán un análisis más detallado en el futuro, debido a la evidencia que vincula algunos hallazgos de los Estados Unidos como fuertes predictores de neoplasias malignas en neoplasias folicu-lar (p.ej. flujo intranodular/central) [21].
Además, nuestro estudio no incluyó también la elastografía, que puede considerarse una limitación debido a la tendencia ampliamente aceptada a utilizar este método para la evaluación de nódulos tiroideos. Sin embargo, nuestro objetivo es que la aplicabilidad e interpretación de nuestro puntaje siga siendo simple, fácil de usar en nuestro país, así como en otros países donde la disposición de equipos estandarizados no está completamente disponible. Por otro lado, la elastografía no está incluida en otros sistemas de clasificación ni en la última edición de la American Thyroid Association (ATA) ni en la ACR, probablemente debido a la falta de evidencia sobre el uso de cepas y elastografía cuantitativa (onda de cizallamiento y similares) [9] [10] [27].
Una fortaleza de nuestro estudio fue la disponibilidad de estudios citopatológicos para todas las muestras obtenidas. Desafortunadamente, el diseño de este estudio no contempló tener un seguimiento a largo plazo ya que el objetivo principal para su uso es la selección adecuada de nódulos sospechosos para someterse a un procedimiento de PAAF. Consideraremos un estudio futuro que contemple la correlación de nuestros resultados con los resultados postquirúrgicos enlos grupos elegidos para obtener más información sobre la precisión de nuestro modelo de predicción.
5. Conclusión
En conclusión, el modelo propuesto demostró ser útil y fácil de aplicar al estratificar el riesgo de malignidad del nódulo tiroideo utilizando las características estadounidenses presentadas aquí y aplicando las categorías de riesgo propuestas. La replicación de este estudio debe considerarse dentro de un diseño multicéntrico para validarlo y posiblemente facilitar las decisiones terapéuticas en el manejo de la enfermedad tiroidea.
Conflictos de intereses
Los autores declaran no tener conflictos de intereses con respecto a la publicación de este pa- per.
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